Podemos
Errejón fue uno de los fundadores del movimiento Podemos, presentado en enero de 2014 en el madrileño Teatro del Barrio, y que se registró como partido político para concurrir a las elecciones al Parlamento Europeo de 2014. Pablo Iglesias, que fue elegido cabeza de la lista electoral, le propuso ser jefe de campaña del nuevo partido en los comicios. La candidatura obtuvo &&&&&&&&01245948.&&&&&01 245 948 votos, consiguiendo una representación parlamentaria de 5 escaños.
Junto con Carolina Bescansa, Pablo Iglesias y Juan Carlos Monedero, el propio Errejón se convirtió en una de las figuras del partido con mayor presencia en los medios de comunicación, participando, por ejemplo, en tertulias televisivas como La Sexta Noche.
El 15 de noviembre de 2014, Consejo de Coordinación de Podemos, encargado en la ejecutiva del partido de la Secretaría de Política.
A finales de 2014 Errejón se enfrentó al escrutinio público y a las críticas tras revelarse que aparentemente había incumplido las condiciones de un contrato como investigador en temas de vivienda en la Universidad de Málaga (UMA) al que había optado como único candidato, dado que el contrato establecía como condición el trabajo presencial y Errejón no asistió a tal fin a la UMA. Mientras que el director del trabajo de investigación (el también miembro de la ejecutiva de Podemos Alberto Montero) defendió que había concedido permiso a Errejón para trabajar a distancia, la UMA abrió una investigación para investigar las irregularidades. En marzo de 2016 UMA resolvió en un expediente sancionador que Errejón había cometido dos faltas disciplinarias relativas a no haber llevado a cabo su trabajo en los términos estipulados en el contrato y a no haber solicitado la compatibilidad con otras actividades remuneradas (como su trabajo de jefe de campaña en Podemos). Errejón y su contrato también fueron objeto de una querella presentada por el sindicato ultraderechista Manos Limpias, que fue archivada en junio de 2016. Sin embargo la UMA no llegaría a hacer efectiva sanción alguna a Errejón dado que este había renunciado tiempo atrás al sueldo de investigador.
Errejón ejerció de director de campaña en las elecciones al Parlamento de Andalucía del 22 de marzo de 2015, en las que la lista vinculada a Podemos obtuvo 15 escaños. Ese mismo mes también participó como ponente en el Foro Internacional por el Empoderamiento y la Igualdad, celebrado en Buenos Aires. También dirigió la campaña electoral para las elecciones autonómicas celebradas el 24 de mayo de dicho año.
El propio Errejón fue candidato en las generales, incluido en el número 3 de la lista del partido para las elecciones para la Cámara Baja en Madrid. Elegido diputado, se integró en la Comisión de Hacienda y Administraciones Públicas. y ejerció también de portavoz del Grupo Parlamentario de Podemos (en la práctica número 2 del grupo tras Iglesias). Al no formarse gobierno a lo largo de la xi legislatura nuevas elecciones fueron convocadas para junio de 2016. Errejón concurrió a los comicios como número 3 por Madrid de la candidatura de Unidos Podemos, una coalición entre Podemos, Izquierda Unida (IU) y otras formaciones de izquierda. Errejón se mostró reticente a la confluencia y advirtió que «hay sumas que restan o dividen».
Unidos Podemos obtuvo 5 049 734 votos, 71 escaños y 21.10 %. Las elecciones de 2016 marcaron un punto de inflexión en Podemos dado que tanto Iglesias como Errejón consideraron los resultados como un fracaso, pero a causa de diferentes razones estrátegicas; Errejón en particular se mostró crítico con la defensa a ultranza que había realizado Iglesias de la alianza con IU. Electo diputado, Errejón pasó a ejercer de portavoz del Grupo Parlamentario Confederal Unidos Podemos-En Comú Podem-En Marea. A lo largo de la xii legislatura del Congreso de los Diputados, formó parte de la Comisión Constitucional (en la cual desempeñó el cargo de portavoz de su grupo parlamentario), de la Comisión de Hacienda y Función Pública, de la Comisión de Hacienda y Administraciones Públicas y la comisión parlamentaria temporal sobre la investigación de la presunta financiación ilegal del Partido Popular.
Entre diciembre de 2016 y febrero de 2017 la Segunda Asamblea Ciudadana Estatal de Podemos («Vistalegre II») tuvo lugar. Aunque Errejón no presentó candidatura para aspirar a la Secretaría General del partido (Iglesias tuvo como rival la candidatura minoritaria de Juan Moreno Yagüe), sí presentó una plataforma (Recuperar la Ilusión) para competir con la presentadas en torno a Iglesias y la presentada en torno a la corriente minoritaria de Anticapitalistas para determinar la composición del Consejo Ciudadano Estatal y la votación de varios documentos internos del partido. Como resultado de las primarias, Iglesias fue confirmado en su puesto de secretario general y su plataforma obtuvo una mayoría absoluta en la votación del Consejo Ciudadano Estatal, mientras que la de Errejón obtuvo un poco menos de un tercio de los votos. Iglesias impuso así su visión y proyecto para el partido, en lo que fue considerado entonces como un triunfo de la facción de Podemos más escorada a la izquierda. Poco después de la celebración de Vistalegre II, Errejón fue cesado como portavoz del grupo parlamentario en el Congreso y reemplazado por Irene Montero. También entonces se le asignó el nuevo cargo de secretario de Análisis Estratégico y Cambio Político, mientras que la secretaría política que hasta entonces había desempeñado desapareció en la nueva ejecutiva estatal.
En mayo de 2018 Errejón lanzó su candidatura —que gozó del apoyo de la dirección del partido— para el proceso interno que determinaría el liderazgo y la composición de la candidatura del partido de cara a las elecciones a la Asamblea de Madrid de 2019, que fue bautizada como Sí Madrid 2019. La candidatura, que solo contó como rival a la encabezada por el independiente Emilio García Palacios, consiguió el respaldo de un 98 % de los militantes que participaron en las primarias.
El 17 de enero de 2019 Errejón hizo público que concurriría a las elecciones del 26 de mayo en la plataforma de Más Madrid, que había sido presentada anteriormente por la alcaldesa de Madrid Manuela Carmena para concurrir a las elecciones municipales de 2019 en Madrid, a celebrar el mismo día. Mientras que la iniciativa de Más Madrid para las elecciones regionales estaba declaradamente abierta a la negociación con Podemos para incluir a estos últimos de alguna forma (fue descrita por Errejón en términos de «invitación» más que de «escisión»), esta ruptura formal con la estrategia de Podemos desató una crisis interna en este partido. La crisis se llevó a Ramón Espinar (el líder regional de Podemos en la Comunidad de Madrid), que abandonó la primera línea política en desacuerdo con la decisión tomada por Iglesias de presentar una lista alternativa a la de Errejón en las elecciones autonómicas (Podemos había en cambio convenido no presentar una lista alternativa a la de Carmena en las elecciones municipales). Se requirió a Errejón que dejara su escaño en el Congreso y, el 21 de enero renunció a su acta de parlamentario en la Cámara Baja, aunque dejando todavía abierta una puerta a la negociación para alcanzar una lista unitaria con Podemos (llegó a afirmar entonces que no abandonaba Podemos).
Más Madrid y Más País
El día 17 de febrero tuvo lugar en La Nave de Villaverde el primer acto de carácter público conjunto entre Errejón y Carmena dentro de la plataforma Más Madrid.
Errejón concurrió a las elecciones autonómicas del 24 de mayo como cabeza de lista de Más Madrid (también postulándose como aspirante a presidir el gobierno regional). Errejón afirmó que dos días antes de los comicios fue eliminado de los medios de comunicación internos de los órganos de Podemos a los que pertenecía, interpretándolo como una expulsión del partido. La lista de Más Madrid obtuvo un 14.69 % de votos válidos, ganando veinte escaños de la xi legislatura de la Asamblea de Madrid, mientras que la lista en la que se integraba Podemos (Unidas Podemos Izquierda Unida Madrid en Pie), obtuvo un 5.6 % de votos válidos, poco por encima del umbral electoral; el conjunto de fuerzas de izquierda (incluyendo al PSOE) no alcanzó un número de diputados suficiente en el parlamento regional como para articular una mayoría de izquierda (con 64 sobre un total de 132 escaños).
Tras las elecciones generales de abril de 2019 las negociaciones entre PSOE y Unidas Podemos para investir a Pedro Sánchez como presidente del Gobierno colapsaron a lo largo del verano, y el reloj para la convocatoria de nuevas elecciones para diciembre su puso en marcha. Una lista electoral alternativa en torno a Más País fue propuesta para tratar de romper el impás; la iniciativa fue aprobada asambleariamente por los miembros de Más País el 22 de septiembre de 2019. La plataforma electoral, bautizada como Más País, fue lanzada tres días más tarde en un acto en la sede de Comisiones Obreras en la madrileña avenida de América en el que Errejón fue postulado para liderar la lista, defendiendo entonces ponerse «al servicio de un gobierno progresista». Más País ultimó acuerdos para concurrir en coalición en diversas circunscripciones con Compromís, Equo y Chunta Aragonesista.
La coalición con Equo en Madrid obtuvo solo dos escaños de diputado en Madrid, mientras que la coalición dominada por Compromís en Valencia obtuvo otro escaño más. Los diputados de Más País, inicialmente destinados a integrarse en el Grupo Mixto, participaron en la creación de un nuevo grupo parlamentario de carácter misceláneo, el «Grupo Parlamentario Plural», uniéndose a otros diputados de formaciones con representación parlamentaria minoritaria. El 7 de enero de 2020, durante la sesión de investidura como presidente del Gobierno de Pedro Sánchez, Errejón felicitó a este y a Iglesias por haber alcanzado un acuerdo de gobierno, advirtiendo sin embargo que la acción del Gobierno durante la nueva legislatura no debía ser dirigida contra la oposición de derechas, dado que entonces el Gobierno compraría el argumento de derechas de que España estaba dividida por dos, en vez de lo que Errejón defendía que era el caso en realidad (que «España está dividida por la desigualdad»). Procedió entonces a votar sí en la segunda ronda de votación de la sesión de investidura.